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Universidad Nacional de Rosario, Argentina Recibido el 28 de febrero de 2012, Aceptado el 24 de mayo de 2012, Disponible en línea el 15 de febrero de 2013 Resumen Objetivo: Un ensayo controlado aleatorio de grupos ciegos y paralelos (intervención, grupo de control activo y pasivo) RCT) fue elegido para investigar si un programa de reminiscencia específico se asocia con mayores niveles de calidad de vida en los residentes de hogares de ancianos con demencia. Métodos. La intervención utilizó un enfoque de vida, mientras que los grupos de control participaron en discusiones casuales. Se utilizaron la escala de compromiso social (SES) y la escala de calidad de vida autorreportada (SRQoL) como medidas de resultado, que fueron examinadas al inicio del estudio (T0), 12 semanas (T1) y seis meses (T2) después de la intervención. La muestra final tuvo 135 sujetos (grupo de control activo 45 grupo de control pasivo 45 grupo de intervención 45). Resultados. 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No grupo de intervención usou-se el enfoque de la historia de la vida, mientras que el grupo de control conversas amistosas. A Escala de Compromisso Social (SES) y una escalera de auto-referencia de calidad de vida (SRQoL) como medidas de resultados, examinados en la línea de base, doze semanas, y seis meses aps una intervención. A mostra final teve 135 sujeitos (control n 45 comparacion n 45 intervención n 45). Resultados. Prueba de Wilcoxon no grupo intermedio comparando los resultados entre T1 y T0, T2 y T1, T2 y T0 mostraram diferencias significativas entre T2 y T0 (tamaño del efecto de intervención 0,460) SES e entre T0 y T1 (efecto de efecto de intervención 0,267) e T1 y T2 (número de efecto de intervención 0,450) en SRQoL no grupo de intervención. Como ponentes de regreso logstica univariada mostraram que los predictores de mudana se asocian con los menores niveles de ansiedad basales y menores de depresin. Conclusiones. 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Publicado en forma final editada como: Disfunción fronto-límbico-estriatal en pacientes pediátricos y adultos con trastorno bipolar: impacto de la emoción de la cara y demandas atencionales 1 Rama de Emoción y Desarrollo, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Instituto Nacional de Salud Mental, Salud, Departamento de Salud y Servicios Humanos, Bethesda, MD, EUA Dirección para correspondencia: MA Brotman, Ph. D. Edificio 10, Sala B1D43C, 10 Central Drive, Bethesda, MD 20892, Estados Unidos. (E-mail: vog. hin. liammnamtorb) Antecedentes La investigación en el trastorno bipolar (BD) implica disfunción fronto-límbico-estriatal durante el procesamiento emocional de la cara, pero se desconoce cómo dicha disfunción varía según las demandas de la tarea, la emoción de la cara y la edad del paciente. Método: Durante la resonancia magnética funcional (IRMf), 181 participantes, incluidos 62 BD (36 niños y 26 adultos) y 119 sujetos sanos de comparación (HC) (57 niños y 62 adultos), se dedicaron al procesamiento restringido y sin restricciones de emocional (enojado, Temeroso, feliz) y no emocional (neutral). Durante el procesamiento restringido, los sujetos respondieron a las preguntas enfocando su atención en el rostro, esto fue procesado de forma implícita (clasificación del ancho de la nariz) o explícitamente (puntuaciones de miedo subjetivo de hostilidad). El procesamiento sin restricciones consistió en la visualización pasiva. Resultados BD pediátrica calificó a las caras neutrales como más hostiles que otros grupos. En los pacientes con BD, los análisis de región de interés corregida por error familiar (FWE) revelaron disfunción en la amígdala, giro frontal inferior (IFG), corteza cingulada anterior (CAC) y putamen. Los pacientes con BD mostraron hiperactivación de la amígdala durante el procesamiento explícito (clasificaciones de hostilidad) de rostros temerosos y visión pasiva de caras enojadas y neutrales pero hipoactivación IFG durante el procesamiento implícito de caras neutras y felices. En el ACC y el estriado, la dirección de la disfunción varió según la demanda de la tarea: BD demostró hiperactivación durante el procesamiento sin restricciones de caras enojadas o neutras, pero hipoactivación durante el procesamiento restringido (implícito o explícito) de caras enojadas, neutras o felices. Conclusiones Los hallazgos sugieren hiperactivación de la amígdala en BD mientras procesan negativamente las caras valenciadas y neutras, independientemente de la condición de atención, y la hipoactivación de BD IFG durante el procesamiento implícito. En el circuito de control cognitivo que implicaba el ACC y el putamen, la disfunción neural de BD era sensible a las demandas de la tarea. Keywords: Attention, bipolar disorder, face emotion, fronto-limbic-striatal dysfunction, imaging, pediatric Introduction Research in bipolar disorder (BD) implicates fronto-limbic-striatal dysfunction, with meta-analyses generally suggesting prefrontal cortex (PFC) hypoactivation and limbic hyper-activation during face emotion processing paradigms (Chen et al. 2011 Delvecchio et al. 2012 Houenou et al. 2011 Kupferschmidt x00026 Zakzanis, 2011 Blond et al. 2012 Strakowski et al. 2012 ). However, the precise nature of the dysfunction varies differing task demands and face emotions are used across studies and may contribute to discrepancies in the literature. Moreover, there is limited research on how abnormalities differ developmentally, i. e. in pediatric versus adult patients (Kim et al. 2012 ). We report data from a relatively large sample 62 BD, 119 healthy comparisons (HC) in which we compared neural activity across different attention conditions and face emotions, using a paradigm that was brief enough to be tolerated by affected children and adults. In the current emotional face viewing task, as in other tasks, there are three types of attentional conditions: (1) implicit, (2) passive viewing and (3) explicit. During implicit paradigms, subjects focus on a stimulus feature other than the face emotion. Amygdala hyperactivity has been reported consistently in both pediatric and adult BD patients during such tasks, including gender labeling (Lawrence et al. 2004 Kalmar et al. 2009 Surguladze et al. 2010 Ladouceur et al. 2011 Garrett et al. 2012 Kim et al. 2012 Thomas et al. 2013 ), face age labeling (Pavuluri et al. 2009 ) and face image color labeling (Chen et al. 2006 Keener et al. 2012 Perlman et al. 2012 ). However, the precise direction of dysfunction in the PFC and striatum during implicit face emotion processing has been variable, with some reports indicating hyperactivation in BD (Lawrence et al. 2004 Wessa et al. 2007 Hassel et al. 2008. 2009 Surguladze et al. 2010 Ladouceur et al. 2011 Keener et al. 2012 ) and others reporting hypoactivation (Lawrence et al. 2004 Hassel et al. 2009 Pavuluri et al. 2009 Garrett et al. 2012 ). While some researchers have included passive viewing as a form of implicit face processing, subjectsx02019 attention during passive viewing is completely unconstrained and the cognitive demands are unclear. As in implicit paradigms, amygdala hyperactivation has been reported in BD during passive viewing (Blumberg et al. 2005 Pavuluri et al. 2007 Killgore et al. 2008 ), although amygdala hypoactivation has also been observed (Blumberg et al. 2005 ). Similarly, both PFC and striatal hyperactivation (Pavuluri et al. 2007 ) and hypoactivation (Blumberg et al. 2005 Pavuluri et al. 2007 Killgore et al. 2008 ) have been reported in passive viewing paradigms. Explicit face emotion processing paradigms, in which the task directs attention toward the face emotion, have also elicited amygdala hyperactivity in BD (Yurgelun-Todd et al. 2000 Rich et al. 2006 Foland et al. 2008 Almeida et al. 2010 Chen et al. 2010 Versace et al. 2010 Hulvershorn et al. 2012 ), although some find hypoactivation (Lennox et al. 2004 Chen et al. 2006 Vizueta et al. 2012 ). These mixed findings in BD are consistent with meta-analyses in healthy adults (Sergerie et al. 2008 ), suggesting that explicit face emotion processing may probe the amygdala less effectively than do passive viewing paradigms, and may even be associated with decreased amygdala activation (Costafreda et al. 2008 ). In BD, as with implicit and passive viewing tasks, findings in the PFC and striatum include both hyperactivity (Rich et al. 2006 Foland et al. 2008 Robinson et al. 2008 Chen et al. 2010 Hulvershorn et al. 2012 ) and hypoactivity (Yurgelun-Todd et al. 2000 Lennox et al. 2004 Altshuler et al. 2008 Foland et al. 2008 Foland-Ross et al. 2012 Hulvershorn et al. 2012 ). Thus, it is difficult to determine the impact of attentional demands on BD neural dysfunction because conclusions in the literature are based on findings across studies that use different paradigms. Studies have yet to include multiple attention conditions, including constrained (implicit and explicit) and unconstrained (passive viewing) conditions within one task. In both constrained and unconstrained attentional paradigms, a wide range of face emotions have elicited neural dysfunction in BD. These emotions include happy (Lawrence et al. 2004 Lennox et al. 2004 Blumberg et al. 2005 Chen et al. 2006 Pavuluri et al. 2007 Hassel et al. 2008. 2009 Almeida et al. 2009 Shah et al. 2009 Surguladze et al. 2010 Versace et al. 2010 Passarotti et al. 2011 Garrett et al. 2012 Keener et al. 2012 Mourao-Miranda et al. 2012 Perlman et al. 2012 Thomas et al. 2012 ), angry (Pavuluri et al. 2007 Altshuler et al. 2008 Passarotti et al. 2011 Keener et al. 2012 Perlman et al. 2012 Thomas et al. 2012. 2013 ), sad (Lawrence et al. 2004 Lennox et al. 2004 Chen et al. 2006 Jogia et al. 2008 Almeida et al. 2010 Versace et al. 2010 Garrett et al. 2012 Keener et al. 2012 Perlman et al. 2012 ), neutral (Rich et al. 2006 Altshuler et al. 2008 Hassel et al. 2009 Garrett et al. 2012 Thomas et al. 2012. 2013 ) and fearful (Yurgelun-Todd et al. 2000 Lawrence et al. 2004 Chen et al. 2006 Altshuler et al. 2008 Hassel et al. 2008 Killgore et al. 2008 Shah et al. 2009 Surguladze et al. 2010 Keener et al. 2012 Perlman et al. 2012 Thomas et al. 2012). However, similar to conclusions drawn about BD dysfunction across different attention conditions, it is difficult to determine the impact of specific face emotions on neural function in BD because most studies use only one face emotion or collapse analyses across face emotions. To date, no study has included multiple face emotions and attention states (including both implicit and explicit conditions, and passive viewing) in one statistical model. We examined neural dysfunction during face emotion processing across several emotions and attention states in pediatric and adult BD patients. We used a face emotion processing paradigm because behavioral deficits in face emotion labeling have been found in BD patients irrespective of age of onset (Kohler et al. 2011 ). Face processing deficits are also present during euthymia (Schenkel et al. 2007 Rich et al. 2008 ), representing a potential endophenotype of the illness (Brotman et al. 2008 Olsavsky et al. 2012 ). However, it remains unclear whether the neural correlates of such behavioral deficits differ in pediatric and adult BD. Meta-analyses report that decreased amygdala volume is found more consistently in youth than in adults with BD (Pfeifer et al. 2008 Chen et al. 2011 ), suggesting that functional amygdala abnormalities may be more prominent in BD youth than in adults (Kim et al. 2012 ). We used a paradigm that included both implicit (nose width) and explicit (hostility, subjective fear) ratings, in addition to an unconstrained attention condition (passive viewing). The task included multiple face emotions (angry, happy, fearful, neutral). Four regions of interest (ROIs) were selected, including the amygdala, anterior cingulate cortex (ACC), inferior frontal gyrus (IFG) and putamen these regions have been consistently implicated in BD (Chen et al. 2011 Delvecchio et al. 2012 Houenou et al. 2011 ). Our primary ROI analyses included, in one statistical model, all attention conditions, face emotion, subject age and diagnosis. We expected between-group diagnostic differences to emerge in all ROIs. We also examined main effects of diagnosis and diagnosis by age group interactions. Specifically, given the relatively consistent literature on amygdala hyperactivation in BD across face emotions (Chen et al. 2011 Delvecchio et al. 2012 Houenou et al. 2011 Kupferschmidt x00026 Zakzanis, 2011 Blond et al. 2012 ), we hypothesized that, relative to HC, both adult and pediatric BD patients would demonstrate increased amygdala activity to constrained (implicit, explicit ratings) and unconstrained (passive viewing) attention tasks across all face emotions (angry, fearful, happy, neutral). Consistent with a recent study using a gender identification paradigm (Kim et al. 2012 ), we expected amygdala dysfunction to be more pronounced in BD youth than BD adults, particularly during the implicit task. Based on meta-analyses (Chen et al. 2011 Delvecchio et al. 2012 Houenou et al. 2011 ), we also anticipated BD IFG hypoactivation. Finally, we expected that dysfunction in the cognitive control circuit composed of the ACC and striatum would be sensitive to attentional demands. Method Subjects Usable functional magnetic resonance imaging (fMRI) data were obtained from 181 participants, including 36 pediatric BD (9x0201318 years old), 26 adult BD (24x0201358 years old), 57 HC children (9x0201318 years old) and 62 HC adults (20x0201353 years old). From these 181 subjects, data from 101 have been published previously, including 32 pediatric BD patients (Rich et al. 2006 Brotman et al. 2010 Olsavsky et al. 2012 ), 56 HC children (Rich et al. 2006 Guyer et al. 2008 Beesdo et al. 2009 Brotman et al. 2010 Olsavsky et al. 2012 ) and 13 HC adults (Guyer et al. 2008 ). The adult BD data ( n 26) and data from 54 other subjects (four pediatric BD, one HC child, 49 HC adults) have not been published previously. Pediatric BD patients were assessed using the Schedule for Affective Disorders and Schizophrenia for School-Age Children x02013 Present and Lifetime version (K-SADS-PL Kaufman et al. 1997 ). To evaluate mood, clinicians administered the Childrenx02019s Depression Rating Scale (CDRS Poznanski et al. 1984 ) and the Young Mania Rating Scale (YMRS Young et al. 1978 ) to parent and child within 48 h of scanning. Adult BD (BD-I or BD-II) was assessed using the Structured Clinical Interview for DSM-IV-TR Axis I Disorders x02013 Patient Edition (SCID-I/P First et al. 2002 ) or the Diagnostic Interview for Genetic Studies (DIGS Nurnberger et al. 1994 ). The Structured Interview Guide for the Hamilton Depression Rating Scale, Seasonal Affective Disorders Version (SIGH-SAD Williams, 1988 ) and the YMRS (Young et al. 1978 ) were used to evaluate mood state in BD adults. Exclusion criteria included: IQx0003c70, history of head trauma, neurological disorder, pervasive developmental disorder, unstable medical illness, or substance abuse/dependence in the past 3 months. Medicated patients were included. For details, see online Supplementary Material . Behavioral paradigm For task details, see Supplementary Material and Rich et al. 2006 Guyer et al. 2008 Beesdo et al. 2009 Brotman et al. 2010 Olsavsky et al. 2012. In brief, subjects viewed adult faces displaying happy, fearful, angry or neutral expressions. Attention conditions included one implicit (x02018How wide is the nosex02019), two explicit (x02018How hostile is the facex02019 x02018How afraid are youx02019) and one passive viewing condition. Behavioral data analysis We used a 2 (diagnosis: BD, HC)x000d72 (age group: child, adult)x000d74 (face emotion: angry, happy, fearful, neutral) x000d7 3 (attention state: fear, hostility, nose width) Greenhousex02013Geisser-corrected repeated-measures ANOVA, with face emotion and attention state as within-subject variables. To understand the significant interactions, separate post-hoc 2 (diagnosis) x000d73 (attention state) and 2 (diagnosis) x000d74 (face emotion) ANOVAs were used. We used t tests to further decompose these post-hoc analyses, and Pearson correlations to assess relationships between mood ratings and behavioral performance. fMRI data For scanning acquisition and preprocessing, see Supplementary Material . We conducted separate left and right ROI analyses with a small volume correction (SVC), using family-wise error (FWE) correction at a statistical threshold of p x0003c0.05. The primary analysis consisted of a four-way ANOVA 2 (diagnosis) x000d72 (age group) x000d74 (face emotion)x000d7 4 (attention state). There were no supra-threshold voxels in any of the ROIs in the four-way ANOVA (see Supplementary Material for a trend). Given our primary interest in differences between BD and HC, analyses then focused on the significant three-way interactions that included diagnosis. A 2 (diagnosis) x000d74 (face emotion)x000d7 4 (attention state) ANOVA three-way interaction yielded the highest number of significant clusters. No other significant three-way interactions (i. e. diagnosis x000d7age groupx000d7attention state and diagnosisx000d7age groupx000d7face emotion) in any of the ROIs survived FWE correction. We also examined two-way interactions of diagnosis x000d7age group and main effects of diagnosis in each ROI. In post-hoc analyses, age, behavioral ratings and reaction time were included as covariates. We performed a 2 (diagnosis) x000d74 (face emotion) x000d74 (attention state) repeated-measures ANCOVA, with age as a continuous covariate a 2 (diagnosis) x000d74 (face emotion) x000d74 (attention state) repeated-measures ANCOVA, with ratings (hostility ratings of neutral faces) as a covariate and a 2 (diagnosis) x000d74 (face emotion) x000d74 (attention state) repeated-measures ANCOVA, with reaction time as a covariate. To test the effects of potentially confounding variables on our results (see Supplementary Material ), post-hoc t tests compared: (1) euthymic ( n 36) versus non-euthymic ( n 24) patients, (2) patients with ( n 34) versus without a co-morbid diagnosis ( n 28), and (3) unmedicated ( n 12) versus medicated ( n 47) patients. Finally, we used Pearson correlations to examine associations between neural activation and mood, along with neural activation and psychotropic medications. In addition to ROI analyses, we conducted an exploratory whole-brain analysis, using a statistical threshold of p x0003c0.001, uncorrected, voxel-wise extent threshold of k x0226520 (Lieberman x00026 Cunningham, 2009 ). We obtained results consistent with the ROI analyses (see Supplementary Material and Table S4 ). Results Demographic and clinical characteristics
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